Την πρώιμη ιστορία της μονής του Αγίου Γεωργίου Περιστερεώτα την καλύπτει η αχλή του χρόνου, εξαιτίας της ανεπάρκειας των ιστορικών πηγών. Μοναδική πηγή πληροφόρησης για την περίοδο αυτή αποτελεί ο Κώδικας της μονής, τον οποίο αντέγραψε και ανασύνταξε το 1826 ο ιερομόναχος Καλλίνικος. Σύμφωνα λοιπόν με τον Κώδικα, η μονή χτίστηκε το 752. Στον νέο Κώδικα της μονής υπάρχει καταγεγραμμένη η παράδοση ότι η μονή χτίστηκε από τρεις ασκητές μοναχούς, οι οποίοι ξεκίνησαν από τα δάση των Σουρμένων, οδηγούμενοι από τρία περιστέρια, κατά προσταγή του Αγίου Γεωργίου, τον οποίο οραματίστηκαν και οι τρεις ταυτόχρονα – γι’ αυτόν το λόγο η μονή ονομάστηκε Περιστερεώτα.
Ο Άγιος Γεώργιος ερημώθηκε το 1203 μετά από περσική επιδρομή και ανασυστήθηκε το 1393/98 από τον προηγούμενο της μονής Παναγίας Σουμελά, ο οποίος με τη μεσολάβηση και του Βησσαρίωνα κατάφερε και απέσπασε αυτοκρατορικό χρυσόβουλο του Αλεξίου Δ’ Μεγάλου Κομνηνού (1417-1429), αυτοκράτορα Τραπεζούντας.
Η μονή τιμήθηκε και με άλλα χρυσόβουλα των Κομνηνών της Τραπεζούντας, όπως των Ανδρόνικου Γ’ (1330-1332) και Ιωάννη Δ’ (1429-1458). Ευεργετικά έδρασε προς τη μονή του Περιστερεώτα και ο αυτοκράτορας της Τραπεζούντας Αλέξιος Γ’ (1349-1390).
Το 1483 ξέσπασε στο Ιερό Βήμα του ναού της μονής πυρκαγιά από απροσεξία του εκκλησιάρχη Ιωαννίκιου, με συνέπεια να καούν τα χρυσόβουλα των Κομνηνών και πολλά κειμήλια της μονής, όπως ιερά λείψανα πολλών αγίων, άμφια, αρτοφόρια και άλλα χαρίσματα. Μετά την πυρκαγιά, η μονή επισκευάστηκε με την άδεια του σουλτάνου Βαγιαζίτ Β΄ (1481-1512) και μάλιστα της χορηγήθηκαν και προνόμια από τον ίδιο, τα οποία ενίσχυσε με ιδιαίτερο χρυσόβουλο και ο διάδοχός του, σουλτάνος Σελίμ Α΄ (1512-1520).
Το 1501 ο ηγούμενος Μεθόδιος βλέποντας την ένδεια στην οποία είχε περιπέσει η μονή εξαιτίας της οθωμανικής κατάκτησης και των ανεξέλεγκτων επιδρομών, απευθύνθηκε στον μητροπολίτη Τραπεζούντας Γεννάδιο, και έπειτα από συνομιλία μαζί του, πήγε στον Οικουμενικό Πατριάρχη Καλλίνικο. Εκεί, αφού παρουσίασε τη μονή του Αγίου Γεωργίου Περιστερεώτα στο Πατριαρχείο, κατάφερε να αναγνωριστεί η μονή ως Σταυροπηγιακή και Πατριαρχική με συνοδικό σιγίλιο που εκδόθηκε το 1501.
Το μεγαλύτερο μέρος της μονής είχε οικοδομηθεί τον 15ο αιώνα, ενώ το καθολικό της, που τα ερείπιά του σώζονταν μέχρι πρόσφατα, είχε εγκαινιαστεί από τον μητροπολίτη Τραπεζούντας Παρθένιο το 1820.
Η βιβλιοθήκη της μονής (το ακριβές περιεχόμενο της οποίας δεν το γνωρίζουμε) θεωρούνταν η πλουσιότερη της περιοχής, με 4.000 τόμους βιβλίων, εκ των οποίων τα 800 ήταν χειρόγραφα συγγράμματα εκκλησιαστικής και θύραθεν γραμματείας.
Τελευταίος ηγούμενος ήταν ο Γρηγόριος Παντελίδης από το χωριό Λειβάδια της Γαλίανας. Η εκλογή του στη θέση του ηγούμενου εγκρίθηκε συνοδικώς από το πατριαρχείο το 1907.
Την περίοδο της ρωσικής κατοχής της Τραπεζούντας (1916-1918) η μονή βρισκόταν από την πλευρά που κατείχαν οι Ρώσοι, και έτσι γλίτωσε τις βιαιότητες και την εκκένωση που υπέστησαν οι μονές της Σουμελά και του Βαζελώνα.
Η μονή ερημώθηκε οριστικά στις 17 Ιανουαρίου 1923.
